О жизни Эриугены известно мало. По свидетельству его современника Пруденция Труасского, он родился в знатной семье в Ирландии, по происхождению был кельтом. Переселившись в Галлию, Эриугена нашел приют при дворе Карла Лысого (не позже 847 года) и пользовался особым расположением короля, слывшего покровителем наук. Мыслитель руководил придворной школой. Он писал и стихи, хотя не был поэтом по призванию. Эриугена имел большой авторитет и, хотя был светским человеком, консультировал церковников по теологическим вопросам.
Однажды мыслитель был приглашен епископами Гинкмара из Реймса и Пардула из Лиона на диспут по вопросу о предназначении человека. Считалось, что одним людям судьбой неизбежно предназначен ад, другим — спасение в раю. В связи с этим Эриугена написал работу «О божественном предназначении», в которой доказывал, что человеку не может быть предназначен рай или ад, ведь главное, чем Бог наградил человека, — это свобода выбора. А поскольку Бог изначально Добр, то он предопределяет человека к выбору Добра. Поэтому в конечном счете все, включая Сатану, вернутся к Богу. Работа получилась нетрадиционной и была признана церковью еретической. Это сочинение, в котором решение спорного вопроса давалось с отвлеченно-философской точки зрения, и допускались явные вольности в истолковании некоторых мест в творениях Августина Блаженного, вызвало бурю негодования со стороны франкских богословов.
Учение философа показалось опасной ересью и стало предметом резких опровержений, затем было осуждено на соборах в Балансе (855) и Лангре (859), папа Николай I выразил свое согласие с последним собором, где осуждались взгляды Эриугены.
Несмотря на единодушное осуждение церковью его сочинения о предопределении, Эриугена по-прежнему пользовался расположением короля и при его дворе проводил свои философские занятия. В Ирландии он в совершенстве овладел греческим и латинскими языками и наслаждался трудами древних авторов, восхищаясь ходом их мыслей.
Из греческих авторов наибольшее влияние оказал на Эриугену Псевдо-Дионисий (возможно, он был судьей в Ареопаге, где состоялась встреча с апостолом Павлом). Когда выяснилось, что сочинения были скомпонованы много позже автором неоплатонической формации, то появилась приставка «псевдо». В центре размышлений Псевдо-Дионисия — Бог, познание которого начинается позитивным образом, а заканчивается негативным. Сначала ему приписывается все лучшее и простое тварного мира, затем последовательно отрицается. Бог — по ту сторону любого понятия, выше человеческого познания. Он сверхбытие, сверхсущность, сверхдоброта, сверхжизнь, сверх-дух.
По поручению короля Эриугена переводит произведения св Псевдо-Дионисия Ареопагита. Возможно, это поручение связано также со спором о предопределении, так как оппоненты в качестве доказательства своей правоты ссылались именно на авторитет Дионисия, используя сомнительный перевод аббата Гильдуина из Сен-Дени.
В 861 или 862 году Николай I, до которого дошли слухи, что Эриугена не собирается отступать от своих взглядов, потребовал переслать сделанный им перевод в Рим, для тщательного изучения. Позже, в 875 году, Анастасий Библиотекарь в письме своем к Карлу Лысому выражал свое восхищение переводом Эриугены. Схоласты еще долго пользовались им, даже тогда, когда появились более точные переводы.
После первого опыта, снова по поручению короля, Эриугена перевел одно из сочинений св. Максима Исповедника. Изучая работы древнегреческих мыслителей, Эриугена выработал собственное религиозно-философское мировоззрение. Главный его труд «О разделении природы» еще при жизни философа был осужден церковью, причем два раза. Сочинение написано в виде диалога между учителем и учеником, посвящено Вульфаду. Эта основная работа Эриугены в пяти книгах в форме диалога вводит четыре ступени бытия: природа, которая не сотворена, но творит, природа сотворенная и творящая, природа сотворенная, но не творящая, природа не сотворенная и не творящая.
Природа несотворенная и творящая — это Бог. Поскольку он совершенен, он непостижим.
Природа сотворенная и творящая — это Божественный Разум, или Логос, или всеведение Бога, в коем содержатся архетипы всех вещей. В свете божественной предначертанности всякая тварь вечна. «Все, что в Нем, остается всегда — это вечная жизнь». Все, размещенное в пространстве и во времени, меняющееся и падающее, по отношению к моделям менее совершенно и истинно. Модели и архетипы множественны и различны лишь для нас, но не для Бога. Тот, кто делает эти модели действующими причинами, выводя из них все индивидуальное, — Святой Дух.
Природа сотворенная, но не творящая. Это мир, созданный в пространстве и во времени, но другого мира уже не создающий Мир, каким его хотел сделать Бог, — его проявление. Чувственный и множественный его аспект есть выражение первородного греха, последний же его смысл — человек, призванный стать подобным Богу. Сущность человека — его душа, ее инструмент — тело. «Тело — наше, но мы — не тело».
Природа несотворенная и нетворящая — снова Бог, последний предел в возвратном движении. Призвание человека с момента своего возникновения — уподобиться Сыну Божьему, который воплотился, чтобы указать дорогу назад. Поэтому факт инкарнации естествен и сверхъестествен одновременно.
Путь назад имеет свои фазы, сначала распад тела на четыре элемента, затем воскрешение его во славе; распад телесного человека на дух и изначальные архетипы, наконец, когда человеческая натура окажется вблизи Бога, как воздух вокруг источника света, все пребудет в Боге, и Бог во всем. При этом угрозы утраты индивидуальности нет: как железо не аннигилирует, будучи раскаленным в горне, так всякая тварь сохраняет свою уникальность в более высокой форме. «Бог, сам по себе непознаваемый, частично раскрывает себя в своих созданиях, и создание — чудо невыразимое — обращение в Бога». Итак, Эриугена пытается обосновать мировую гармонию, в которой с Бога все начинается и им же завершается.
Род синтеза, проделанного Эриугеной, особенно впечатляет на фоне фрагментарной культуры IX века. Земной порядок вещей ориентировался на небесный, а политическое обустройство оказывалось между тем и другим. Унификация светской и религиозной власти опиралась на идею глобального сообщества, где явным было доминирование духовного элемента (Церкви) над земным и, следовательно, имперским.
Никакая власть, полагает Эриугена, не может отказать разуму в том, что ему предписано. Истинная власть никогда не станет перечить истинному разуму, как и последний не пойдет против законной власти, ведь оба они исходят из одного и того же источника премудрости Всевышнего. Диалектика, по Эриугене, это божественное искусство. Поэтому люди не изобретают диалектику, но открывают ее для себя, как инструмент познания реальности и восхождения к Богу. Любое разведение философии и религии для Эриугены поэтому неосмысленно. «Истинная философия не что иное, как религия, а подлинная религия — это правдивая философия». Поэтому «Никто не восходит на небо иначе, чем через философию».
О том, где и когда окончился жизненный путь Эриугены, точных сведений нет. Существовало несколько версий Вильгельм Мальмсберийский (XII век) рассказывает, что, переселившись в Англию, Эриугена был учителем в мальсберийском аббатстве и через несколько лет погиб от рук учеников, которые воспользовались для этого письменными приборами Эриугены, за это он был признан мучеником и память о нем хранит его гробница в церкви и эпитафия. По другой версии, Эриугена, под видом ученого и просвитера Иоанна, закончил свои дни в Англии при дворе короля Альфреда из Галлии. Но это только предположения.